Homer était sur le point de revoir son père, et Télémaque, sur le point de revoir sa mère. Seulement voilà, ils sont de retour dans la réalité. Car tant qu'Ulysse n'aura pas rejoint le monde du film, les portes du cirque Ithak resteront fermées. Et les retrouvailles compromises.
Homer, Ninon, leurs amis et Bibi Two, la petite gerbille qui parle, partent donc sur les routes, à la recherche du voyageur. Sur les traces d'Ulysse, le père de Télémaque, ils s'aventurent sur des territoires toujours nouveaux, parfois étranges ou dangereux, et avancent de rencontre en rencontre : un borgne pas très commode qui leur rappelle le Cyclope, une sulfureuse sirène...
Mais ils doivent se dépêcher ! Télégonos, le demi-frère de Télémaque, a déjà un temps d'avance, et ses intentions pourraient être bien plus sombres...